Gli Effetti di 6 settimane di allenamento tradizionale di forza (TRT) vs allenamento intervallato di forza alta intensità (HIIRT) sulla composizione corporea, sulla potenza aerobica e sulla forza nei giovani

1. Introduzione

L’allenamento di forza (contro-resistenza-RT) è un elemento importante dei protocolli di esercizio, utilizzato principalmente per migliorare la forza muscolare e l’ipertrofia. Inoltre il RT può influenzare il dispendio energetico a riposo (REE) e il metabolismo dei grassi, contribuendo al processo di perdita di peso (1).

La mancanza di tempo è uno dei principali ostacoli a una pratica costante dell’attività fisica, pertanto il concetto di “allenamento intervallato ad alta intensità” (HIIT) sta diventando molto popolare. Questo tipo di allenamento viene utilizzato principalmente con l’esercizio aerobico e consente di ottenere i massimi risultati in un tempo di sforzo relativamente breve. Negli ultimi dieci anni l’HIIT è stato ampiamente studiato e sono stati definiti diversi protocolli, ma tutti sono caratterizzati da brevi fasi d’esercizio ripetute alternate a fasi di esercizio o recupero a bassa intensità (2,3,4). 

Poiché il RT è composto da numerose variabili (ovvero serie, ripetizioni, carichi, tipo di contrazione) (5) è difficile replicare questo stesso modello di allenamento ad alta intensità a breve termine. In precedenza è stata identificata una variante della tecnica di pausa [6] o cosiddetto “cluster training” (7), denominato “allenamento intervallato di forza ad alta intensità” (HIIRT) (8), come un buon candidato per simulare l’HIIT e ridurre il tempo totale di allenamento (9,10). Questa tecnica richiede di sollevare carichi con un recupero parziale all’interno di una singola serie, promuovendo, da un lato, l’esaurimento totale della creatina fosfato intramuscolare (11) e il completo esaurimento (12) dopo ogni serie con un recupero parziale [6], e sull’altro, un tempo totale per terminare l’esercizio più breve.

Gli autori hanno già dimostrato che un fase acuta di HIIRT aumenta il consumo eccessivo di ossigeno post-esercizio (EPOC) e aumenta il REE e sposta il quoziente respiratorio (RR) verso l’utilizzo degli acidi grassi (13). Questi risultati suggeriscono che HIIRT ha una potenziale influenza sulla perdita di peso e sulla composizione corporea. Alcune ricerche ipotizzano che i meccanismi ormonali correlati all’ipertrofia muscolare e al danno muscolare siano coinvolti nell’aumento dell’EPOC, attraverso l’alterazione dell’omeostasi cellulare (13,14). L’EPOC rappresenta l’aumento del consumo di ossigeno (VO2) utilizzato per ristabilire il debito di ossigeno contratto nella fase iniziale dello sforzo (15). Da un punto di vista fisiologico il tessuto muscolare è uno dei principali fattori limitanti per la VO2 per l’importante ruolo dei suoi enzimi ossidativi, mitocondri e perfusione capillare sulla capacità aerobica. Tuttavia il ruolo di HIIRT sulla capacità aerobica è ancora controverso, con alcuni autori che non mostrano cambiamenti nella capacità aerobica (16,17), mentre  altri confermano il suo ruolo nel potenziare il metabolismo energetico (17,18,19).

È noto che l’attività fisica migliora il profilo lipidico e riduce il rischio cardiovascolare (20), in particolare, il RT svolge un ruolo importante nella riduzione del colesterolo totale, colesterolo LDL, TG e aumento dell’HDL-c [21], ma tuttavia, gli effetti di RT ad alta intensità non sono stati completamente spiegati. Di recente i ricercatori hanno dimostrato che HIIRT migliora il profilo lipidico negli anziani sani e obesi [10,22]; tuttavia, non sono disponibili dati sugli adulti più giovani, per questo lo scopo di questa ricerca era di valutare gli effetti a lungo termine di HIIRT rispetto a un programma di allenamento tradizionale di forza (TRT) sul metabolismo a riposo, sulla composizione corporea e su alcuni valori del sangue nei giovani sedentari. L’intento degli autori è stato anche quello di verificare gli effetti sulla capacità aerobica e le diverse espressioni della forza. Rispetto a TRT, HIIRT dovrebbe offrire un buon stimolo all’allenamento, ma con un impegno di tempo di esercizio più breve. Sulla base dei risultati precedenti (9,10), l’ipotesi degli autori era che HIIRT avrebbe avuto un effetto maggiore sullo sviluppo della forza muscolare e sulla riduzione della massa grassa, rispetto a un protocollo di allenamento tradizionale (TRT). Inoltre a per via dell’influenza in acuto di HIIRT sull’EPOC, gli stessi si aspettavano una riduzione del quoziente respiratorio e un aumento della capacità aerobica.

2. Materiali e metodi

2.1. Soggetti

Ventuno giovani soggetti sani (22,15±1,95 anni, BMI 23,57±1,63 kg/m2) sono stati reclutati dalla comunità studentesca dell’Università di Padova tramite pubblicità su social media e siti Web. Tuttavia un partecipante è stato escluso (il diagramma CONSORT è presentato nell’Appendice A) durante l’analisi finale a causa della scarsa conformità con il protocollo di allenamento. Pertanto sono stati considerati venti soggetti.

Tutti i soggetti erano attivi a livello amatoriale e avevano precedenti esperienze con l’allenamento di forza, ma nessuno di loro praticava regolarmente l’allenamento della forza (<2 sessioni/settimana). L’ammissibilità è stata determinata utilizzando la storia clinica e l’esame fisico. I criteri di esclusione per lo studio includevano la storia di malattie croniche (diabete, disturbi cardiorespiratori o metabolici) o qualsiasi altra condizione che potrebbe aver interferito con la capacità di aderire ai protocolli. Le caratteristiche dei soggetti al basale sono riportate nella Tabella 1.

Tabella 1. Caratteristiche dei soggetti al basale.

2.2. Progettazione dello studio

Lo studio è stato progettato come uno studio parallelo randomizzato. Dopo aver firmato un modulo di consenso informato scritto, i soggetti idonei sono stati assegnati in modo casuale a un protocollo HIIRT (n=11) o ad un protocollo TRT (n=9). L’elenco di randomizzazione è stato generato utilizzando il sito Web GraphPad QuickCalcs (http://www.graphpad.com/quickcalcs). I soggetti si sono recati nel laboratorio tre volte per test di screening e per familiarizzare con il protocollo allenante. Il progetto è rappresentato nella Figura 1. La prima visita è stata eseguita per ottenere l’IMC del soggetto, il metabolismo a riposo attraverso la misurazione REE e RR e la potenza aerobica (VO2max) tramite un test incrementale massimo al cicloergometro. Tre giorni dopo sono stati prelevati otto campioni di sangue e  sono state eseguite misurazioni sull’analisi della composizione corporea, mentre la forza muscolare è stata valutata con l’impugnatura e un test massimo di 5 ripetizioni (RM) per gli arti inferiori e superiori. Durante la terza visita è stato eseguito un test 5RM per valutare la forza del petto e della schiena e un test di ssquat jump per testare le prestazioni della potenza muscolare.

Figura 1: progettazione dello studio. HIIRT, Allenamento ad intervalli ad alta intensità; TRT, Allenamento tradizionale di forza; DEXA, Absorptiometry a raggi X a doppia energia; pQCT, Tomografia computerizzata quantitativa periferica; RM, ripetizione massima.

Dopo il completamento di tutti i test, i soggetti hanno iniziato il loro protocollo di allenamento. Tutti i soggetti sono stati sottoposti allo stesso programma di allenamento TRT per le prime due settimane e dalle settimane 3°-8°, hanno eseguito il protocollo assegnato (HIIRT o TRT) tre volte alla settimana. Dopo la conclusione ai soggetti è stato chiesto di tornare in laboratorio, dove hanno ripetuto tutti i test nello stesso ordine della fase pre-allenamento. Ai soggetti è stato anche chiesto di compilare un diario alimentare la settimana prima di iniziare e terminare lo studio. Lo studio è stato approvato dalla Commissione Etica Umana del Dipartimento di Scienze biomediche (HEC-DSB 01/2015), in conformità con la dichiarazione di Helsinki del 1995, modificata nel 2000. Tutti i partecipanti hanno iniziato le procedure sperimentali nel febbraio 2013 e lo studio è stato concluso nel maggio 2013.

2.3. Valutazione della composizione corporea

L’indice di massa corporea (BMI) è stato calcolato in kg/m2: il peso corporeo è stato misurato usando una bilancia elettronica allo 0,01 kg più vicino (Bilance mediche “Tanita BWB-800”, USA) e altezza usando uno stadiometro portatile con una precisione di 0,01 m (Holtain Ltd., Regno Unito). La massa magra totale e locale e il tessuto adiposo sono stati analizzati mediante assorbimento a raggi X a doppia energia (DEXA) (QDR 4500 W, Hologic Italia s.r.l, Roma, Italia) dopo un digiuno notturno. Anche la percentuale di massa muscolare e il suo rapporto con la massa magra corporea sono state calcolate usando un metodo della pliche cutanea. La formula per stimare la composizione corporea ha considerato nove siti (tricipiti, bicipiti, torace, sottoscapolare, iliaco, addominale, coscia anteriore e popliteo), 6 circonferenze (braccio, avambraccio, vita, fianchi, coscia e polpaccio) e 4 diametri (gomito, polso, ginocchio e caviglia). Le pliche sono state misuratie al mm più vicino usando una pinza Holtain (Holtain Ltd., Regno Unito). Tutte le misurazioni sono state prese dallo stesso operatore (AP) prima e dopo lo studio, secondo le procedure operative standard (23). I dati ottenuti sono stati quindi elaborati su un software validato (Fitnext®, Caldogno, Vicenza, Italia) (24).

Sono state analizzate anche la sezione distale del muscolo della coscia e dell’avambraccio usando uno scanner Norland/Stratec XCT-3000 per tomografia computerizzata quantitativa (pQCT) (Stratec Medizintechnik GmbH, Pforzheim, Germania), una tecnica non invasiva normalmente impiegata per misurare la densità ossea, ma utile anche per misurare la sezione trasversale della muscolatura della pancia (CSA) in mm2. I soggetti sono stati posizionati su uno sgabello speciale ed è stato chiesto loro di rimanere il più fermi possibile, mentre lo scanner si muoveva lungo gli arti per tutta la loro lunghezza. Le immagini ottenute sono state quindi elaborate utilizzando un software di analisi (XCT 3000-Stratec Medizintechnik GmbH, Tumeltsham, Austria) per quantificare il contenuto muscolare e adiposo. Secondo le procedure standard tutte le misurazioni sono state prese e misurate dagli stessi operatori (FB e LB).

2.4. Forza muscolare e prestazioni aerobiche

I test di forza sono stati divisi in quattro gruppi: dinamico (1RM), due test isometrici di forza dell’impugnatura (picco e resistenza) e forza esplosiva (test di squat jump).

Durante il test 6RM, ai soggetti è stato chiesto di raggiungere il carico con cui erano in grado di eseguire un massimo di 6 ripetizioni. Questo metodo è particolarmente sicuro quando il partecipante non ha esperienza con l’allenamento (25). La massima ripetizione è stata stimata usando la formula di Brzycki (26). Tutti i gruppi muscolari impiegati durante la sessione di allenamento sono stati testati a giorni alterni. La forza isometrica è stata misurata con l’impugnatura ergatronica Dynatronic 100 (New Mechanics Pastorelli, Gallarate, VA, Italy) ed è stata considerata la media di 3 prestazioni. Per valutare la resistenza alla forza, ai soggetti è stato chiesto di mantenere la pressione sul dinamometro al 50% del loro limite massimo il più a lungo possibile. Il tempo registrato è stato considerato indicativo della capacità di resistenza muscolare. Infine è stato eseguito un test di squat jump (test di Bosco) (27) e la migliore delle 3 prestazioni è stato scelta per l’analisi. Ai soggetti è stato chiesto di tenere le mani sui fianchi e il tronco è stato mantenuto eretto. I soggetti sono partiti dalla posizione seduta, con una flessione del ginocchio di 90°, su un tappetino di contatto (Ergojump-Bosco system, srl, S.Rufina di Cittaducale, Rieti, Italia). L’altezza dei salti è stata calcolata secondo la formula di Asmussen e Bonde-Petersen (28). La potenza aerobica è stata misurata con un test incrementale massimo su un cicloergometro. Sono stati misurati picco di potenza (PPO), VO2 (l/min), VO2 max (ml/kg/min), VCO2 (l/min), pressione parziale di fine espirazione di biossido di carbonio (PETCO2), ventilazione polmonare (VE) e RR. I gas respiratori sono stati misurati mediante calorimetria a circuito aperto standard (max Encore 29 System, Vmax, Viasys Healthcare, Inc., Yorba Linda, CA, USA) secondo una modalità di respiro per respiro. Il protocollo includeva 3 minuti di riscaldamento a 60 W, quindi 1 minuto a 100 W e intensità aumentata di 15 W ogni 60s fino all’esaurimento. Ai soggetti è stato chiesto di mantenere un ciclo di pedalata di 60 rpm per la durata del test; il test è stato interrotto all’esaurimento o quando si riusciva a mantenere il ciclo di pedalata.

2.5. Metabolismo a riposo

Il dispendio energetico a riposo (REE) e l’assorbimento di ossigeno (VO2) sono stati misurati utilizzando il sistema di calorimetria sopra menzionato. I partecipanti sono arrivati ​​dopo un digiuno notturno e si sono riposati in una posizione supina confortevole prima di iniziare il test. Quindi è stata applicata una maschera di silicone che copriva sia la bocca, che il naso e ai soggetti è stato chiesto di rimanere rilassati, ma svegli durante il test. Le concentrazioni di ossigeno e anidride carbonica sono state ottenute per un totale di 20 minuti. Sono stati presi solo gli ultimi 10 minuti per misurare i risultati e calcolare il dispendio energetico a riposo (REE) e il rapporto respiratorio (RR) usando l’equazione Weir modificata (29).

2.6. Biochimica del sangue

I campioni di sangue sono stati ottenuti all’incirca alle 8 di mattina a riposo e dopo un digiuno notturno, i soggetti sono stati istruiti ad evitare qualsiasi attività faticosa durante le 24 ore prima del test. Il colesterolo totale (CHOLt), il colesterolo lipoproteico ad alta densità (HDL-C), il colesterolo lipoproteico a bassa densità (LDL-C), il glucosio, l’acido urico, la creatinina e la gamma-glutamil transferasi (GGT) sono stati misurati mediante un metodo enzimatico colorimetrico usando un Modulo D2400 (Roche Diagnostics, Basilea, Svizzera). L’insulina è stata misurata con un test immunologico chemiluminescente (Siemens Immulite 2000); l’alanina aminotransferasi (ALT) e l’aspartato transaminasi (AST) sono state misurate mediante l’attivazione del fosfato piridossale secondo le istruzioni di fabbrica, mentre un metodo enzimatico cinetico è stato usato per rilevare la creatina chinasi (CK) e l’urea. Il testosterone totale è stato misurato con il metodo immunologico chemiluminescente (Roche Cobas e601, Roche Diagnostics, Mannheim, Germania), mentre il testosterone libero è stato misurato con un metodo manuale radioimmunologico (Beckman Coulter). Il fattore di crescita insulino-simile (IGF-I) è stato misurato utilizzando l’analizzatore Liaison XL (DiaSorin S.p.A, Vercelli-Italia), mentre la sua isoforma IGFBP1 con un test immunologico sandwich basato su una rivelazione chemiluminescente (Dia Source).

2.7. Protocollo di allenamento

Tutte i soggetti si sono allenati tre volte alla settimana con almeno un giorno di riposo tra le sedute. Tutti i partecipanti hanno iniziato l’allenamento con due settimane di TRT familiarizzare con il protocollo di allenamento. Il carico di allenamento per ciascun esercizio è stato valutato sulla base del test iniziale 5RM e adattato in relazione al miglioramento che si è verificato con l’allenamento. Durante le prime due settimane tutti i soggetti hanno eseguito il protocollo con un’intensità di 15RM (corrispondente a circa il 60% di 1RM). Il TRT consisteva in 3 serie da 15 ripetizioni al 60% 1RM con 1′15 ”di recupero tra le serie. La seduta di allenamento è durata circa 62 minuti, incluso il riscaldamento. La tecnica HIIRT consisteva in una prima serie di 6 ripetizioni all’80% 1RM (corrispondente a 6RM) seguita da un recupero di 20”; quindi ai soggetti è stato chiesto di sollevare lo stesso carico fino all’esaurimento (abitualmente 2 o 3 ripetizioni) seguito da un’altra fase di recupero di 20”. Questa sequenza contava come una serie; quindi i soggetti si sono riposati 2′30” prima di eseguire una seconda serie (6+2+2 ripetizioni). La seduta di allenamento ha richiesto circa 43 minuti incluso il riscaldamento. Il protocollo è stato mantenuto, per tutto il periodo di durata dello studio, identico per entrambi i gruppi. Il programma di allenamento consisteva in un allenamento per tutto il corpo e la sequenza degli esercizi includeva la leg press,, la panca piana, il pulldown per i muscoli della schiena, la military press per le spalle e il curl inverso per i bicipiti. A tutti i soggetti è stato chiesto di eseguire ogni serie fino all’esaurimento. Poiché tutti i soggetti avevano precedenti esperienze con l’esercizio di forza, le sessioni allenanti  non erano supervisionate direttamente; tuttavia ai soggetti è stato chiesto di compilare un diario degli allenamenti e inviarlo al gruppo di ricerca dopo ogni seduta.

2.8. Analisi statistica

L’analisi è stata eseguita tramite il software Prism 8.0 GraphPad (Abacus Concepts GraphPad Software, San Diego, USA). La dimensione del campione è stata ottenuta ipotizzando un’interazione di un effetto standardizzato quadrato medio (RMSSE) di 0,25 con una potenza fissa dell’80% e un rischio alfa del 5% per la variabile principale (forza muscolare misurata come 1RM). La normalità è stata confermata dal test W di Shapiro -Wilk. Dopo aver valutato che non vi erano differenze di base tra i gruppi, attraverso un test t di campioni indipendenti, è stato eseguito un normale ANOVA bidirezionale per misure ripetute (usando il tempo come fattore all’interno dei soggetti e l’allenamento come fattore tra i soggetti) per valutare le differenze tra i gruppi nel corso dello studio. Le analisi post hoc sono state eseguite utilizzando il test Bonferroni. La correlazione di Pearson è stata utilizzata per valutare la correlazione tra le tecniche di composizione corporea. Le differenze sono state considerate significative in p <0,05. I dati sono presentati come media ± deviazione standard.

3. Risultati

Tutti i soggetti hanno completato lo studio con adesione completa ai protocolli. Tuttavia un soggetto non è riuscito a dichiarare il rispetto del programma di allenamento in modo esaustivo ed è stato escluso dall’analisi finale.

3.1. Composizione corporea

Dopo 8 settimane di allenamento è stata rilevata una significativa interazione tempo x trattamento (p= 0,04) per la massa corporea totale, con un aumento della massa corporea in HIIRT (+2,27%, p= 0,004), ma non nel gruppo TRT (+0,36% , p> 0,05) (Figura 2A). Allo stesso modo la massa corporea magra misurata da DEXA è aumentata significativamente in HIIRT (+2,82%; p= 0,0004), ma non in TRT (+1,29%; p> 0,05) (Figura 2C). È stato rilevato un effetto temporale principale (p= 0,03) in percentuale di massa grassa, che è diminuito in entrambi i gruppi senza differenze significative tra i trattamenti (Figura 2D). Risultati simili sono stati rilevati quando la composizione corporea è stata stimata tramite le pliche. Utilizzando questa metodologia gli autori sono stati anche in grado di distinguere la massa muscolare, dalla massa magra. La percentuale di massa muscolare è aumentata in modo significativo in entrambi i gruppi (HIIRT+2,66, p= 0,001; TRT+2,02%, p= 0,024); tuttavia il rapporto tra massa muscolare e massa magra era più elevato solo nel gruppo HIIRT (+1,18%, p= 0,04), rispetto a TRT (+0,96%, p> 0,05) come rappresentano d in Figura 2E, F.

Figura 2: analisi della composizione corporea. *Significativamente diverso dal basale (p <0,05). HIIRT, Allenamento intervallato ad alta intensità; TRT, Allenamento tradizionale di forza

I ricercatori hanno anche eseguito una correlazione tra i risultati della composizione corporea valutati dalla DEXA e l’algoritmo delle pliche per garantire la compatibilità tra le due tecniche. Come presentato nell’appendice B, la massa grassa (r2=0,89, p<0,0001), la massa magra (r2=0,97, p<0,0001) e la percentuale di grasso corporeo (r2=0,89, p <0,0001), erano altamente correlate.

3.2. Area muscolare

La tabella 2 presenta i risultati di pQCT sull’analisi trasversale della coscia e dell’avambraccio distali. I ricercatori hanno osservato un aumento significativo dell’area totale dell’avambraccio in entrambi i gruppi (HIIRT+4,22, p<0,0001; TRT+3,16, p= 0,004), che ha coinciso con un aumento della massa muscolare (HIIRT + 4,38%; TRT+ 7,73%) e una diminuzione dell’area della massa grassa (HIIRT -2,46%; TRT -5,40%). È stata riscontrata una differenza significativa nell’area della coscia distale, ad eccezione dell’area grassa, che è diminuita in modo significativo solo nella TRT (-8,56%, p = 0,01). Sebbene non in modo significativo, gli autori hanno osservato una riduzione totale (HIIRT -3,78%, TRT -6,67%) e dell’area muscolare della coscia (HIIRT -3,48%; TRT -6,56%).

Tabella 2. Misurazioni dell’area muscolare tramite tomografia computerizzata quantitativa periferica (pQCT).

3.3. Forza muscolare

La forza isometrica misurata tramite impugnatura non è migliorata in modo significativo (HIIRT+4,06%, TRT+0,54%, p> 0,05). Tuttavia il test di resistenza ha rivelato un miglioramento significativo nel gruppo HIIRT (+22,07%, p= 0,02) rispetto al TRT (+ 12,27%, p> 0,05). Le prestazioni dello squat jump sono migliorate in entrambi i gruppi (HIIRT+26,02%, TRT+14,89%) senza alcuna differenza significativa. Tutti i test 1RM hanno presentato un significativo effetto principale del tempo (p<0,05) ed entrambi i gruppi hanno migliorato la loro forza dinamica in tutti gli esercizi analizzati. Tuttavia non sono state rilevate differenze tra i protocolli. I risultati di resistenza sono presentati nella Tabella 3.

Tabella 3: forza muscolare

3.4. Metabolismo basale e parametri ventilatori

Come mostrato nella Tabella 4 gli autori non hanno osservato alcuna differenza significativa nel metabolismo basale. Il rapporto respiratorio è diminuito dello 0,90% nel gruppo HIIRT e dell’1,29% nel gruppo TRT. REE è diminuito del 4,66% e 1,69%, rispettivamente, in HIIRT e TRT; quando normalizzata dalla massa magra, le differenze erano più pronunciate in HIIRT (–8,33%), rispetto a TRT (–3,57%), ma senza significato statistico.

Tabella 4: metabolismo basale e parametri ventilatori durante il test incrementale.

I ricercatori hanno osservato un miglioramento generale nel test incrementale al cicloergometro in entrambi i gruppi; tuttavia qualsiasi parametro analizzato era significativamente diverso dal basale. PPO aumentato in HIIRT del 9,89% (p = 0,06) e del 7,33% in TRT (p> 0,05); quando normalizzata dal peso corporeo, le differenze erano simili (HIIRT+7,55%, TRT+7,03). Il VO2max è aumentato del 16,23% in HIIRT rispetto al 20,50% in TRT e, analogamente, quando espresso per la massa corporea, HIIRT è migliorato dell’11,15% rispetto al 18,97% in TRT. La ventilazione polmonare era superiore del 20,36% in HIIRT e dell’11,33% in TRT; tuttavia, la differenza non era significativa rispetto al basale.

3.5. Parametri del sangue

Come descritto nella Tabella 5, è stata osservata una differenza rilevante in ciascuno dei parametri ematici analizzati.

Tabella 5: parametri del sangue.

4. Discussione

Uno dei principali obiettivi dei programmi di allenamento è migliorare le prestazioni muscolari e, allo stesso tempo, cercare di implementare la forma cardiovascolare e ottimizzare la composizione corporea. Gli autori hanno precedentemente dimostrato che un’esecuzione intensa con una tecnica di recupero modificata, che è stata chiamata HIIRT, ha aumentato il dispendio energetico a riposo e ha migliorato l’ossidazione dei grassi (9). Sulla base di questi risultati, hanno avanzato le ipotesi che HIIRT possa migliorare la composizione corporea e il metabolismo a riposo, nonché migliorare la forza muscolare e la capacità aerobica, rispetto a un metodo di allenamento tradizionale (TRT). La scoperta principale di questo studio è stata che il protocollo HIIRT a lungo termine ha migliorato la massa muscolare e la forza; tuttavia il suo ruolo sul controllo del peso corporeo e sulla riduzione dei lipidi nel sangue non è stato confermato nei giovani adulti sani.

L’effetto benefico dell’esercizio su molti parametri di salute è garantito quando l’allenamento viene praticato regolarmente. È quindi necessario ottimizzare l’allenamento per stimolare l’effetto positivo dell’attività fisica. Nei giovani adulti sembra che l’intensità dell’esercizio e il tempo necessario per completare la seduta (30) siano i due principali fattori che influenzano l’adesione all’allenamento. Nel presente studio sono state considerate due diverse modalità di allenamento di fora, che differivano per durata e intensità. In entrambi i casi si è osservata la piena adesione ai protocolli di allenamento, indicando che HIIRT è tollerato tanto quanto un tradizionale programma di allenamento di forza. Vale la pena notare che i soggetti arruolati nello studio erano giovani e fortemente motivati; i ricercatori hanno effettivamente osservato che negli adulti più anziani impegnati in un periodo di allenamento più lungo (6 mesi), il ritiro in HIIRT è stato più elevato rispetto a un allenamento di impegno a più bassa intensità e maggiore durata (10).

Durante i programmi di RT la forza muscolare e le prestazioni possono essere migliorate da una gestione accurata dei loro diversi componenti come serie, ripetizioni o periodi di recupero (5,31). La gestione del tempo di recupero tra le ripetizioni, in particolare la riduzione degli intervalli tra le ripetizioni durante una serie, consente sia di aumentare le il raggiungimento dell’insufficienza muscolare, sia di ridurre il tempo totale necessario per completare lo stesso volume di allenamento. La tecnica HIIRT si basa su questo concetto; infatti, i partecipanti hanno completato la loro sessione di allenamento circa 20 minuti prima rispetto al gruppo TRT, che corrispondeva a una riduzione di circa il 30% del tempo totale di allenamento. Dopo 8 settimane, il gruppo HIIRT ha presentato un aumento significativo del peso corporeo per via di un aumento della massa magra, rispetto al TRT. 

Questi risultati sono piuttosto interessanti, considerando che la posizione dell’American College of Sport Medicine (ACSM) suggerisce che un volume più elevato di allenamento (1-3 serie, da 8-12 ripetizioni, al 70–85% 1RM) dovrebbe essere impiegato con individui inesperti per massimizzare l’ipertrofia muscolare (32). Il volume di allenamento (numero di serie e ripetizioni) sembra essere un fattore cruciale per promuovere i guadagni muscolari ed è normalmente associato a carichi più bassi. Un volume maggiore aumenta il tempo sotto tensione (TUT), che è noto per essere un “driver” essenziale dell’ipertrofia muscolare (33,34), ma richiede una ripetizione più elevata per raggiungere l’affaticamento muscolare.

La fatica volitiva è un’altra componente importante per promuovere l’anabolismo muscolare (35), che sembra garantire risultati ipertrofici simili anche a carichi inferiori (30-60% 1RM) (36). D’altro canto i carichi più pesanti stimolano i marcatori di ipertrofia (ovvero mioglobina e LDH) (37,38) e costringono la produzione (39,40), ma richiedono un numero maggiore di serie per favorire l’affaticamento periferico. Tuttavia quando si impiegano carichi più elevati, l’esaurimento muscolare completo sembra non essere strettamente necessario (41) per l’ipertrofia muscolare. La tecnica HIIRT divide una serie regolare di 10-12 ripetizioni in serie “cluster” più piccole, con ripetizioni più basse e intervalli brevi tra le serie, che si traducono in un volume maggiore di allenamento raggiunto con un carico elevato particolare (>80% 1RM). Ciò consente di ottenere sia un volume, che un’intensità più elevati, aumentando molto probabilmente la risposta ipertrofica allo stress meccanico anche nel soggetto apprendista (39,42).

L’importanza dell’esaurimento muscolare è ancora un argomento controverso anche per quanto riguarda il ruolo nel massimizzare le prestazioni muscolari (43,44). Con l’intervallo breve tra le serie, l’HIIRT induce un esaurimento totale della creatina fosfato intramuscolare e un completo esaurimento dopo ogni serie. Inoltre alcuni studi hanno dimostrato che un simile “training cluster” è in grado di preservare la velocità di movimento e la potenza erogata durante ogni serie, riducendo l’affaticamento neuromuscolare (45). 

HIIRT e TRT hanno avuto lo stesso effetto sulla forza muscolare, confermando che carichi più elevati non sono la “condictio sine qua non” per ottenere un’efficace risposta di forza di RT. L’effetto del carico di allenamento, infatti, sembra essere collegato alla precedente esperienza di allenamento (32), ma non è questo il caso dei partecipanti allo studio, che erano principianti. È plausibile ritenere che la maggiore entità di carico utilizzata con HIIRT possa aver assicurato il completo reclutamento di unità motorie, condizione necessaria per migliorare sia la forza, che l’ipertrofia muscolare (46). Ciò spiegherebbe anche la risposta ottenuta durante i test dell’impugnatura: non è stata osservata alcuna differenza nell’espressione della forza massima, mentre il gruppo HIIRT ha ottenuto miglioramenti significativamente maggiori nel test di resistenza rispetto al gruppo TRT. Il recupero breve tra le serie non consente il completo recupero da parte delle fibre glicolitiche (normalmente coinvolte nell’esercizio ad alta intensità) e pertanto richiede l’intervento aggiuntivo delle fibre lente per concludere la serie. Questa condizione, ripetuta nel tempo, ha probabilmente indotto un migliore adattamento muscolare alla fatica locale rispetto alla TRT, durante la quale l’attivazione dell’unità motoria è meno intensa e, quindi, meno stimolante nell’aumentare la resistenza all’esaurimento muscolare.

Sulla base della ricerca precedente (9,10,47) i ricercatori si aspettavano una riduzione della massa grassa e un metabolismo a riposo più elevato dopo il protocollo HIIRT rispetto a un metodo di allenamento più tradizionale. Effettivamente è stato osservato un aumento del REE post-esercizio e una riduzione della RR verso l’ossidazione dei grassi in risposta a una fase acuta di HIIRT (9). Un RR a digiuno inferiore è associato a un ridotto rischio di obesità e malattie cardiovascolari (48,49) e quindi ha importanti implicazioni per la salute generale. Nel presente studio, i ricercatori non sono stati in grado di replicare il cambiamento di RR, che è diminuito solo dell’1% con HIIRT; inoltre il REE è diminuito fino al 5-6% in entrambi i gruppi. Sebbene alcuni autori ritengano che una riduzione del REE sia una possibile conseguenza di un intenso allenamento (50,51), ciò non può spiegare la controtendenza osservata nel presente studio. Il REE post-esercizio aumenta entro 30 ore dalla fine della sessione (52), ma non oltre questo periodo; nello studio pubblicato nel 2012 (9), hanno misurato l’effetto di HIIRT 22 ore dopo la sessione di allenamento e ciò avrebbe potuto riflettere il prolungato aumento dei costi energetici dovuto all’intensità dell’allenamento, che non viene tradotto in un adattamento cronico, come dimostrato nel presente studio. È possibile che, per soggetti non esperti, l’intensità di HIIRT fosse tale da attuare meccanismi compensativi per ridurre il dispendio energetico a riposo. Alcuni studi condotti su atleti d’élite hanno dimostrato di risposte ad allenamenti intensi con un aumento dell’apporto energetico, mentre i soggetti sedentari e non abituati tendono a ridurre il dispendio energetico (51). A sostegno di quest’ultima ipotesi, i soggetti randomizzati nel gruppo HIIRT hanno riportato un aumento della sensazione di fame rispetto al gruppo TRT, che invece è riuscito a mantenere invariato il regime dietetico.

Entrambi i tipi di allenamento hanno migliorato la massima potenza aerobica, ma senza evidenti differenze tra i gruppi. È continuata la controversia su quale modalità RT sia la migliore per massimizzare il consumo di ossigeno. Alcuni autori sembrano preferire protocolli con carichi elevati, poche ripetizioni e lunghi recuperi, ma ci sono altrettanti studi che sembrano indicare direzioni opposte. Ozaki (53) ha analizzato la letteratura relativa all’effetto di diverse variabili di RT sul potere aerobico e ha concluso che, negli adulti più giovani, il volume o l’intensità dell’allenamento sembrano non avere un ruolo significativo sul miglioramento di VO2max. Tuttavia sembra che brevi fasi di recupero tra le serie (<30 sec.) possano aumentare il consumo di ossigeno a causa della maggiore domanda cardiovascolare. Inoltre la maggior parte degli studi ha mostrato un aumento della frequenza di lavoro e/o della durata del test, senza un concomitante miglioramento di VO2max (54,55). Sono stati osservati effetti simili sul VO2max, sulla frequenza di lavoro e sulla durata del test, confermando che la forza muscolare e la capacità anaerobica sono necessarie per migliorare la massima potenza aerobica (56), poiché questi componenti sono fondamentali per garantire l’accesso alle risorse energetiche muscolari.

Infine per quanto riguarda il profilo lipidico e altri parametri del sangue, non stato osservato alcun effetto dell’allenamento o differenze tra i due gruppi. Questi risultati possono essere giustificati dall’eccellente stato di salute dei partecipanti. In effetti, negli adulti più anziani, HIIRT è stato in grado di ridurre i livelli basali di insulina, colesterolo totale e LDL, suggerendo un effetto positivo sulla sensibilità all’insulina e sui parametri associati al rischio cardiovascolare (10).

Alcune limitazioni del presente studio dovrebbero essere prese in considerazione. Uno è che l’assunzione dietetica era incontrollata. Ai soggetti è stato chiesto di mantenere l’apporto calorico abituale, misurato durante la settimana preliminare dello studio. Tuttavia è possibile che esistessero differenze nell’assunzione di energia o di nutrienti durante lo studio e tra i gruppi e che hanno avuto un minore aumento della massa grassa rispetto a quello osservato nel gruppo HIIRT. I partecipanti esecutori di HIIRT hanno riferito di un aumento della fame durante il periodo di allenamento e questo potrebbe aver tradotto in un maggiore apporto calorico. In secondo luogo sebbene ai soggetti sia stato chiesto di compilare un diario di allenamento per ciascuna seduta, l’allenamento non è statao regolarmente controllato. Ciò può aver influito sul raggiungimento della giusta intensità durante ciascuna seduta, inoltre il volume di allenamento tra i protocolli non era perfettamente uguale e ciò potrebbe aver influenzato la risposta muscolare in termini di ipertrofia e forza. Pertanto la ricerca futura dovrebbe normalizzare il carico di allenamento al fine di valutare più precisamente l’effetto di questa particolare tecnica cluster sulle prestazioni muscolari e sulla composizione corporea.

5. Conclusioni

In sintesi, i risultati del presente studio suggeriscono che i giovani adulti non esperti possono eseguire in sicurezza l’allenamento intervallato di forza ad alta intensità (HIIRT). HIIRT aumenta la massa muscolare e la forza muscolare in una seduta di allenamento più breve, anche se HIIRT non ha migliorato la percentuale di grasso corporeo o il dispendio energetico a recupero come previsto, suggerendo che questa modalità di allenamento non è sufficiente a promuovere il solo metabolismo dei grassi.

La mancanza di tempo è uno dei principali ostacoli alla pratica regolare dell’attività fisica, quindi un protocollo che consente di ottenere livelli adeguati di massa muscolare e prestazioni e allo stesso tempo garantisce un elevato tasso di adesione è essenziale per promuovere uno stile di vita sano. HIIRT sembra essere una buona alternativa di allenamento per coloro che non hanno molto tempo per esercitarsi.

Appendice A.

Appendice B.

Riferimenti

Tratto da: Moro T., Marcolin G., Bianco A., Bolletta F., Berton L., Sergi G., Paolo A. Effects of 6 Weeks of Traditional Resistance Training or High Intensity Interval Resistance Training on Body Composition, Aerobic Power and Strength in Healthy Young Subjects: A Randomized Parallel Trial. International Journal of Environmental Research and Public Health, 17(11), 8 June 2020

1. Paoli, A.; Moro, T.; Bianco, A. Lift weights to fight overweight. Clin. Physiol. Funct. Imaging. 2015, 35, 1–6.

2. Gibala, M.J.; Little, J.P.; Macdonald, M.J.; Hawley, J.A. Physiological adaptations to low-volume, high-intensity interval training in health and disease. J. Physiol. 2012, 590, 1077–1084.

3. Little, J.P.; Gillen, J.B.; Percival, M.E.; Safdar, A.; Tarnopolsky, M.A.; Punthakee, Z.; Jung, M.E.; Gibala, M.J. Low-volume high-intensity interval training reduces hyperglycemia and increases muscle mitochondrial capacity in patients with type 2 diabetes. J. Appl. Physiol. 2011, 111, 1554–1560.

4. Little, J.P.; Safdar, A.; Bishop, D.; Tarnopolsky, M.A.; Gibala, M.J. An acute bout of high-intensity interval training increases the nuclear abundance of PGC-1α and activates mitochondrial biogenesis in human skeletal muscle. Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2011, 300, R1303–R1310.

5. Paoli, A.; Bianco, A. Not all exercises are created equal. Am. J. Cardiol. 2012, 109, 305.

6. Korak, J.A.; Paquette, M.R.; Fuller, D.K.; Caputo, J.L.; Coons, J.M. Effect of a rest-pause vs. traditional squat on electromyography and lifting volume in trained women. Eur. J. Appl. Physiol. 2018, 118, 1309–1314.

7. Ramirez-Campillo, R.; Alvarez, C.; Garcia-Hermoso, A.; Celis-Morales, C.; Ramirez-Velez, R.; Gentil, P.; Izquierdo, M. High-speed resistance training in elderly women: Effects of cluster training sets on functional performance and quality of life. Exp. Gerontol. 2018, 110, 216–222.

8. Korak, J.A.; Paquette, M.R.; Brooks, J.; Fuller, D.K.; Coons, J.M. Effect of rest-pause vs. traditional bench press training on muscle strength, electromyography, and lifting volume in randomized trial protocols. Eur. J. Appl. Physiol. 2017, 117, 1891–1896. 

9. Paoli, A.; Moro, T.; Marcolin, G.; Neri, M.; Bianco, A.; Palma, A.; Grimaldi, K. High-Intensity Interval Resistance Training (HIRT) influences resting energy expenditure and respiratory ratio in non-dieting individuals. J. Transl. Med. 2012, 10, 237.

10. Moro, T.; Tinsley, G.; Bianco, A.; Gottardi, A.; Gottardi, G.B.; Faggian, D.; Plebani, M.; Marcolin, G.; Paoli, A. High intensity interval resistance training (HIIRT) in older adults: Effects on body composition, strength, anabolic hormones and blood lipids. Exp. Gerontol. 2017, 98, 91–98.

11. MacDougall, J.D.; Ray, S.; Sale, D.G.; McCartney, N.; Lee, P.; Garner, S. Muscle substrate utilization and lactate production. Can. J. Appl. Physiol. 1999, 24, 209–215.

12. Jones, A.M.; Wilkerson, D.P.; DiMenna, F.; Fulford, J.; Poole, D.C. Muscle metabolic responses to exercise above and below the “critical power” assessed using 31P-MRS. Am. J. Physiol. Regul. Integr. Comp. Physiol. 2008, 294, R585–R593.

13. Schuenke, M.D.; Mikat, R.P.; McBride, J.M. Effect of an acute period of resistance exercise on excess post-exercise oxygen consumption: Implications for body mass management. Eur. J. Appl. Physiol. 2002, 86, 411–417.

14. Sherwood, L. Human physiology: From cells to systems; Cengage learning: Belmont, CA, USA, 2015.

15. Gaesser, G.A.; Brooks, G.A. Metabolic bases of excess post-exercise oxygen consumption: A review. Med. Sci. Sports Exerc. 1984, 16, 29–43.

16. Minahan, C.; Wood, C. Strength training improves supramaximal cycling but not anaerobic capacity. Eur. J. Appl. Physiol. 2008, 102, 659–666.

17. Loveless, D.J.; Weber, C.L.; Haseler, L.J.; Schneider, D.A. Maximal leg-strength training improves cycling economy in previously untrained men. Med. Sci. Sports Exerc. 2005, 37, 1231–1236.

18. McCarthy, J.P.; Agre, J.C.; Graf, B.K.; Pozniak, M.A.; Vailas, A.C. Compatibility of adaptive responses with combining strength and endurance training. Med. Sci. Sports Exerc. 1995, 27, 429–436.

19. Stone, M.H.; Wilson, G.D.; Blessing, D.; Rozenek, R. Cardiovascular responses to short-term olympic style weight-training in young men. Can. J. Appl. Sport Sci. 1983, 8, 134–139. 

20. Smith, S.C., Jr.; Allen, J.; Blair, S.N.; Bonow, R.O.; Brass, L.M.; Fonarow, G.C.; Grundy, S.M.; Hiratzka, L.; Jones, D.; Krumholz, H.M.; et al. AHA/ACC guidelines for secondary prevention for patients with coronary and other atherosclerotic vascular disease: 2006 update: Endorsed by the National Heart, Lung, and Blood Institute. Circulation 2006, 113, 2363–2372.

21. Kelley, G.A.; Kelley, K.S. Impact of progressive resistance training on lipids and lipoproteins in adults: Another look at a meta-analysis using prediction intervals. Prev. Med. 2009, 49, 473–475.

22. Paoli, A.; Pacelli, Q.F.; Moro, T.; Marcolin, G.; Neri, M.; Battaglia, G.; Sergi, G.;Bolzetta, F.; Bianco, A. Effects of high-intensity circuit training, low-intensity circuit training and endurance training on blood pressure and lipoproteins in middle-aged overweight men. Lipids. Health. Dis. 2013, 12, 131.

23. Lohman, T.G.; Roche, A.F.; Martorell, R. Anthropometric standardization reference manual, Abridged ed.; Human Kinetics Books: Champaign, IL, USA, 1991.

24. Pacelli, Q.; Paoli, A.; Zolesi, V.; Norfini, A.; Donati, A.; Reggiani, C. Implementation and ground validation of a facility for functional and structural analysis of proximal upper limb muscles in microgravity. Basic. Appl. Myol. 2009, 19, 77–85.

25. Reeves, N.D.; Narici, M.V.; Maganaris, C.N. Effect of resistance training on skeletal muscle-specific force in elderly humans. J. Appl. Physiol. 2004, 96, 885–892.

26. Brzycki, M. Strength testing—predicting a one-rep max from reps-to-fatigue. J. Phys. Educ. Recreat. Danc. 1993, 64, 88–90.

27. Bosco, C.; Belli, A.; Astrua, M.; Tihanyi, J.; Pozzo, R.; Kellis, S.; Tsarpela, O.; Foti, C.; Manno, R.; Tranquilli, C. A dynamometer for evaluation of dynamic muscle work. Eur. J. Appl. Physiol. Occup. Physiol. 1995, 70, 379–386.

28. Asmussen, E.; Bonde-Petersen, F. Storage of elastic energy in skeletal muscles in man. Acta Physiol. Scand. 1974, 91, 385–392. 

29. WEIR, J.B. New methods for calculating metabolic rate with special reference to protein metabolism. J. Physiol. 1949, 109, 1–9. 

30. Bartlett, J.D.; Close, G.L.; MacLaren, D.P.; Gregson, W.; Drust, B.; Morton, J.P. High-intensity interval running is perceived to be more enjoyable than moderate-intensity continuous exercise: Implications for exercise adherence. J. Sports Sci. 2011, 29, 547–553.

31. Bird, S.P.; Tarpenning, K.M.; Marino, F.E. Designing resistance training programmes to enhance muscular fitness: A review of the acute programme variables. Sports Med. 2005, 35, 841–851.

32. Ratamess, N.; Alvar, B.; Evetoch, T.; Housh, T.; Kibler, W.; Kraemer, W.; Triplett, N. American College of Sports Medicine position stand. Progression. Models in Resistance Trainining for Healthy Adults. Med. Sci. Sport Exerc. 2009, 41, 687–708.

33. Burd, N.A.; Andrews, R.J.; West, D.W.; Little, J.P.; Cochran, A.J.; Hector, A.J.; Cashaback, J.G.; Gibala, M.J.; Potvin, J.R.; Baker, S.K.; et al. Muscle time under tension during resistance exercise stimulates differential muscle protein sub-fractional synthetic responses in men. J. Physiol. 2012, 590, 351–362.

34. Schoenfeld, B.J.; Contreras, B.; Krieger, J.; Grgic, J.; Delcastillo, K.; Belliard, R.; Alto, A. Resistance Training Volume Enhances Muscle Hypertrophy but Not Strength in Trained Men. Med. Sci. Sports Exerc. 2019, 51, 94–103.

35. Schoenfeld, B.J.; Grgic, J.; Ogborn, D.; Krieger, J.W. Strength and Hypertrophy Adaptations Between Low- vs. High-Load Resistance Training: A Systematic Review and Meta-analysis. J. Strength Cond. Res. 2017, 31, 3508–3523.

36. Burd, N.A.; West, D.W.; Staples, A.W.; Atherton, P.J.; Baker, J.M.; Moore, D.R.; Holwerda, A.M.; Parise, G.; Rennie, M.J.; Baker, S.K.; et al. Low-load high volume resistance exercise stimulates muscle protein synthesis more than high-load low volume resistance exercise in young men. PLoS ONE 2010, 5, e12033.

37. Gonzalez, A.M.; Hoffman, J.R.; Townsend, J.R.; Jajtner, A.R.; Boone, C.H.; Beyer, K.S.; Baker, K.M.; Wells, A.J.; Mangine, G.T.; Robinson, E.H.T.; et al. Intramuscular anabolic signaling and endocrine response following high volume and high intensity resistance exercise protocols in trained men. Physiol. Rep. 2015, 3.

38. Kraemer, W.J.; Gordon, S.E.; Fleck, S.J.; Marchitelli, L.J.; Mello, R.; Dziados, J.E.; Friedl, K.; Harman, E.; Maresh, C.; Fry, A.C. Endogenous anabolic hormonal and growth factor responses to heavy resistance exercise in males and females. Int. J. Sports Med. 1991, 12, 228–235.

39. Oliver, J.M.; Kreutzer, A.; Jenke, S.; Phillips, M.D.; Mitchell, J.B.; Jones, M.T. Acute response to cluster sets in trained and untrained men. Eur. J. Appl. Physiol. 2015, 115, 2383–2393.

40. Krzysztofik, M.; Wilk, M.; Wojdala, G.; Golas, A. Maximizing Muscle Hypertrophy: A Systematic Review of Advanced Resistance Training Techniques and Methods. Int. J. Environ. Res. Public Health 2019, 16, 4897. 

41. Sampson, J.A.; Groeller, H. Is repetition failure critical for the development of muscle hypertrophy and strength? Scand. J. Med. Sci. Sports 2016, 26, 375–383.

42. Iglesias-Soler, E.; Carballeira, E.; Sanchez-Otero, T.; Mayo, X.; Fernandez-del-Olmo, M. Performance of maximum number of repetitions with cluster-set configuration. Int. J. Sports Physiol. Perform. 2014, 9, 637–642.

43. Izquierdo, M.; Ibanez, J.; Gonzalez-Badillo, J.J.; Hakkinen, K.; Ratamess, N.A.; Kraemer, W.J.; French, D.N.; Eslava, J.; Altadill, A.; Asiain, X.; et al. Differential effects of strength training leading to failure versus not to failure on hormonal responses, strength, and muscle power gains. J. Appl. Physiol. 2006, 100, 1647–1656.

44. Martorelli, S.; Cadore, E.L.; Izquierdo, M.; Celes, R.; Martorelli, A.; Cleto, V.A.; Alvarenga, J.G.; Bottaro, M. Strength Training with Repetitions to Failure does not Provide Additional Strength and Muscle Hypertrophy Gains in Young Women. Eur. J. Transl. Myol. 2017, 27, 6339.

45. Varela-Olalla, D.; Romero-Caballero, A.; Del Campo-Vecino, J.; Balsalobre-Fernandez, C. A Cluster Set Protocol in the Half Squat Exercise Reduces Mechanical Fatigue and Lactate Concentrations in Comparison with A Traditional Set Configuration. Sports 2020, 8, 45.

46. Kraemer, W.J.; Ratamess, N.A. Fundamentals of resistance training: Progression and exercise prescription. Med. Sci. Sports Exerc. 2004, 36, 674–688.

47. Paoli, A.; Pacelli, F.; Bargossi, A.M.; Marcolin, G.; Guzzinati, S.; Neri, M.; Bianco, A.; Palma, A. Effects of three distinct protocols of fitness training on body composition, strength and blood lactate. J. Sports Med. Phys. Fit. 2010, 50, 43–51.

48. Seidell, J.C.; Muller, D.C.; Sorkin, J.D.; Andres, R. Fasting respiratory exchange ratio and resting metabolic rate as predictors of weight gain: The Baltimore Longitudinal Study on Aging. Int. J. Obes. Relat. Metab. Disord. 1992, 16, 667–674.

49. Valtuena, S.; Salas-Salvado, J.; Lorda, P.G. The respiratory quotient as a prognostic factor in weight-loss rebound. Int. J. Obes. Relat. Metab. Disord. 1997, 21, 811–817.

50. Byrne, H.K.; Wilmore, J.H. The relationship of mode and intensity of training on resting metabolic rate in women. Int. J. Sport Nutr. Exerc. Metab. 2001, 11, 1–14.

51. Blundell, J.E.; Stubbs, R.J.; Hughes, D.A.; Whybrow, S.; King, N.A. Cross talk between physical activity and appetite control: Does physical activity stimulate appetite? Proc. Nutr. Soc. 2003, 62, 651–661.

52. Speakman, J.R.; Selman, C. Physical activity and resting metabolic rate. Proc. Nutr. Soc. 2003, 62, 621–634.

53. Ozaki, H.; Loenneke, J.P.; Thiebaud, R.S.; Abe, T. Resistance training induced increase in VO2max in young and older subjects. Eur. Rev. Aging Phys. Act. 2013, 10, 107–116.

54. Li, F.; Wang, R.; Newton, R.U.; Sutton, D.; Shi, Y.; Ding, H. Effects of complex training versus heavy resistance training on neuromuscular adaptation, running economy and 5-km performance in well-trained distance runners. PeerJ 2019, 7, e6787.

55. Mikkola, J.; Vesterinen, V.; Taipale, R.; Capostagno, B.; Hakkinen, K.; Nummela, A. Effect of resistance training regimens on treadmill running and neuromuscular performance in recreational endurance runners. J. Sports Sci. 2011, 29, 1359–1371.

56. Tanaka, H.; Swensen, T. Impact of resistance training on endurance performance. A new form of cross-training? Sports Med. 1998, 25, 191–200.